この壮大な第二部のストーリーでは、忍連合軍がカブト、仮面のトビ、そして復活したマダラと激突し、大戦はピークに達する。各戦場で五影が伝説の忍に立ち向かい、ナルトは尾獣たちと心を通わせ、うちはの兄弟が再会して強敵に立ち向かい、ついに隠された正体が暴かれる。
第560話から第639話、単行本59巻から67巻にかけて展開され、アニメ『NARUTO -ナルト- 疾風伝』の第322話から第348話、および第362話から第375話として放送されたこの戦いの局面では、複数の戦線が同時に描かれる。世界大戦が続く中、忍連合軍は薬師カブト、トビ、そして復活したうちはマダラとの戦いを押し進める。この物語は「対峙」のストーリーから続き、「十尾の人柱力誕生」へと繋がるが、アニメ版ではその間に独立したエピソードやカカシの暗部時代の過去編が挿入されている。
カブトによって復活し強化されたマダラは第4部隊を壊滅させ、連合軍の波状攻撃をものともせず、空から二つの隕石を落とす。五影は決死の時空間忍術で彼の元に集結し、綱手は百豪の術を解放して伝説の忍と打ち合う。一方、ナルトとキラービーはトビに操られた人柱力たちと戦い、ナルトは捕らわれた尾獣たちを順に解放し、孫悟空に謝罪して他の尾獣たちと絆を深める。ついに九喇嘛が自ら力を貸すことを申し出ると、ナルトは封印を解き、完全な尾獣化を果たし、各尾獣を名前で呼び、ついに九尾を単なる兵器として扱うことを拒否する。
第三の戦線では、放浪中のサスケが復活した兄とすれ違い、二人は嫌々ながらも大蛇丸の力を受け継ぎ龍地洞の仙人モードに達したカブトと共闘する。カブトは集めた実験体や音の四人衆の力で彼らを攻撃するが、イタチは運命を変える瞳術「イザナミ」を発動し、相手が本当の自分を受け入れるまで無限のループに閉じ込める。激闘の中、孤児だったカブトの過去、「根」による操作、そして大蛇丸による救済の物語が明かされる。自由に行動できるようになったイタチは、封印の印を引き出して穢土転生を解き、戦場の全ての召喚された魂を解放し、サスケに愛に満ちた別れを告げる。
穢土転生の軍勢が消えゆく中、ナルト、カカシ、ガイはトビを追い詰め、ナルトの影分身が共有する時空間の中で彼を待ち伏せし、その仮面を粉砕する。素顔の正体は、第三次忍界大戦で死んだと思われていたカカシの戦友、うちはオビトだった。回想では、年老いたマダラがオビトを救って体を修復したこと、リンの死を目撃して彼が絶望したこと、そして現実を作り直す計画を受け入れた経緯が明かされる。マダラが戦場に姿を現し、彼らの波状攻撃の後、外道魔像は復活した十尾へと成長する。
イタチの術の出所を探るため、大蛇丸はサスケが歴代火影に問いかけられるよう、木ノ葉隠れの里で彼らを復活させる。ハシラマが語るマダラとの絆や忍の本当の意味を聞き、若きうちはは兄が命を懸けて守った里のために戦うことを決意する。十尾が天変地異で戦場を荒らしネジを殺害する中、ヒナタはナルトを鼓舞し、ナルトは連合軍全体に九喇嘛のチャクラを分け与える。第七班が再集結し、復活した火影たちが到着して十尾を封印し、口寄せされた影たちも攻撃に参加するが、マダラはオビトに十尾の人柱力となることを強要し、戦争は最終局面へと突入する。
第四次忍界大戦・決着編はフィラーではない。漫画の第560話から第639話を原作とする正史の内容で、アニメでは第322話から第348話および第362話から第375話として描かれるが、アニメではその合間に単発の寄り道エピソードも挿入されている。
第四次忍界大戦・決着編で、ナルトはトビに操られていた尾獣たちを一体ずつ解放しようと奮闘し、孫悟空には謝罪する。クラマが自らの力を差し出した後、ナルトは封印を解き、それぞれの尾獣を名前で呼んで迎え入れる。
穢土転生で蘇ったイタチは、大蛇丸の力を得たカブトに対抗するため渋々サスケと手を組み、カブトが自分の本当の姿を受け入れるまで、伊耶那美の術で彼を閉じ込める。
この編でナルトがトビの仮面を打ち砕き、その正体が第三次忍界大戦で死んだとされていたカカシの仲間、オビトであることが明らかになる。
穢土転生で蘇り力を増したマダラは第四部隊を圧倒し、連携攻撃をものともせず、双子の隕石を引き寄せて落とす。これを受けて五影がマダラのもとへ集結することになる。
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